Монгол Улсын Засгийн газрын 2016 оны 09 дүгээр тогтоол, Дархан-Уул аймгийн Засаг даргын 2016 оны 10 дугаар сарын 21-ний өдрийн Б/120 дугаар захирамжаар Орон нутгийн өмчийн газар байгуулагдсан. Аймгийн Худалдан авах ажиллагааны алба болон Өмчийн албаны чиг үүргийг тус газарт шилжүүлсэн.
Аймгийн Засаг даргын 2020 оны 01 дүгээр сарын 30-ний өдрийн 01-А/23 дугаар захирамжаар Орон нутгийн өмчийн газрын бүтэц, орон тоог шинэчлэн баталсан. Тус захирамжаар 12 орон тоо батлагдсан бөгөөд одоогийн байдлаар 11 албан хаагчийн бүрэлдэхүүнтэй үйл ажиллагаа явуулж байна.